静かな日常が戻ったかに見えた呪術高専。しかしその裏で、真人とその仲間・夏油傑の暗躍が着々と進んでいた。彼らは人間社会に紛れ、呪霊と人間の境界を壊す新たな計画を実行しようとしていた。一方、虎杖悠仁たちは五条悟から新たな任務を受け、街中で発生している奇妙な呪力反応の調査へと向かう。現場では、人間が突如として呪い化するという異常な現象が発生しており、悠仁は目の前で人が変わり果てていく光景に言葉を失う。伏黒と釘崎は冷静に状況を分析しつつ、悠仁を支えるが、三人の前に立ちはだかるのは、まるで真人の手口を模倣したかのような新たな呪霊だった――。暗雲が立ち込める中、再び“人と呪い”の境界が揺らぎ始めていく。
虎杖悠仁が宿儺との内なる対話に苦しむ一方で、五条悟は呪術高専の会議に呼ばれ、新たな脅威の報告を受けていた。それは、複数の呪霊が連携して行動しているという前例のない異常事態――その中心に、真人や夏油傑の姿があるという情報だった。五条は、彼らの目的が単なる破壊ではなく“呪術界そのものの転覆”にあると見抜き、悠仁たちを再び実戦に出す決意を固める。一方、伏黒と釘崎は次の任務に備え、それぞれの弱点を克服しようと修練を積む。悠仁もまた、恐怖を抱えながら「もう誰も失わない」と心に誓い、拳を固く握る。そんな中、闇の中で動く夏油たちは、ついに“渋谷”という地を舞台にした計画の幕を開けようとしていた――。
真希と直哉が激突し、直哉のスピード術式に苦戦しながらも、真希は圧倒的な身体能力で食らいつく。甚爾級のフィジカルを得た真希が徐々に直哉を追い詰めていく回。
第224話では、五条悟と宿儺の激しい直接対決が描かれ、建物を巻き込むほどの攻撃を繰り出す。互いに無傷で立ち上がり、戦いはまだ続くことが示される。
レジィ陣営との戦いが終わり、東京第1結界では新たな脅威・ドルゥヴの式神が暴走し始める。結界全体が混乱状態となり、次なる強敵の存在が示される回。
虎杖と真人の激闘が続く中、ついに東堂葵が戦場へ乱入し、虎杖の窮地を一気に覆す。東堂は変わらぬ豪快さで真人の攻撃を受け止め、虎杖に的確な指示を飛ばしながら戦況を立て直していく。真人は東堂の予想外の登場に動揺しつつも、彼らを同時に仕留めようと術式をさらに変化させ、三者の戦いは一瞬たりとも気を抜けない緊迫した展開へと突入していく――。
少年院に潜入した虎杖悠仁、伏黒恵、釘崎野薔薇の3人は、想像を超えるほどの強力な特級呪霊と遭遇する。圧倒的な呪力の前に野薔薇が分断され、伏黒と悠仁は必死に連携しながらも追い詰められていく。戦いの最中、悠仁は自らの命を顧みずに仲間を逃がそうと決意し、宿儺の力を解放する覚悟を固める。その瞳には恐怖ではなく、誰かを守りたいという強い意志が宿っていた。だが、その行動が、彼自身の運命をさらに大きく狂わせていくことになる――。