交流会の戦いが終わり、虎杖悠仁、伏黒恵、釘崎野薔薇はそれぞれの任務や修行を通じて成長を実感する。花御の襲撃を経て、悠仁は自分の力の限界と、仲間を守ることの重みを深く理解する。一方、東堂葵との交流で得た戦闘感覚や連携力も身についており、実戦での経験が彼を大きく変えたことを実感する。呪術高専では五条悟が生徒たちを見守りつつ、さらに強敵との対峙に備えた教育を続ける。だが、表面上の平穏の裏では、真人や呪詛師たちの暗躍が続いており、悠仁たちに次なる試練が迫っていた――。
虎杖は七海を失った直後、怒りと悲しみを抱えたまま真人へと突撃し、激しい近接戦闘が始まる。真人は虎杖の感情を弄ぶように挑発しつつ、多彩な形態変化で攻撃を続けるが、虎杖はそのすべてを正面から受け止め、ただ「真人を倒す」という強い意志のみで前進する。渋谷の混乱の中、二人の衝突はさらに激しさを増し、互いの“本気”がぶつかる決戦の幕が本格的に開かれていく――。
ユキ・ツクモと“偽・ゲトー（ケンジャク）”が対峙し、人類の進化と呪力の在り方について激しい思想対立を繰り広げる。ユキは「呪力から解放される未来」を信じる一方、ケンジャクは「呪力の最適化こそ人類の可能性」と主張。彼の真の目的は、呪術師・一般人・呪霊すべてを“呪力の器”とみなし、カオスによって新たな可能性を解き放つことだった。
第253話では、真希（マキ）と宿儺（すくな）との壮絶な戦いが続き、マキは自身の肉体能力を最大限に活かして反撃を試みる。宿儺は逆呪術（リバース）による回復を止めて、自らの攻撃に全力を注ぎ、黒閃（ブラックフラッシュ）を放つ。 その戦いの最中、日下部（クサカベ）が突然現れて宿儺に奇襲を仕掛け、物語の新たな展開が示唆される
渋谷での戦いからしばらく経ち、虎杖悠仁たちはそれぞれの成長を見せながら、京都校との交流会に向けて準備を進めていた。伏黒恵と釘崎野薔薇は実戦訓練で互いを高め合い、悠仁も七海との修行で得た経験を糧に呪力の扱いをさらに磨いていく。一方、京都校では東堂葵や加茂憲紀、三輪霞など個性豊かなメンバーが登場し、東京校との対抗戦に向けて士気を高めていた。しかしその裏では、呪霊側が交流会を狙って不穏な動きを見せており、平穏な空気の中に確実に忍び寄る“闇”の影があった――。
宿儺に完全に体を支配された虎杖悠仁は、圧倒的な呪力で特級呪霊を葬り去った後、伏黒恵に興味を示す。宿儺はその強さを試すかのように伏黒を挑発し、命をもてあそぶように戦いを仕掛ける。伏黒は必死に応戦するが、力の差は絶望的だった。それでも彼は「悠仁を取り戻す」という強い想いだけを支えに立ち続ける。一方、宿儺の内側で眠る悠仁の意識がわずかに動き出し、自らの体を取り戻そうと必死に抗う。だが次の瞬間、宿儺は悠仁の心臓を引き抜き、彼の命を完全に絶つ――物語は、絶望と再生の狭間へと突き進んでいく。
虎杖と真人の死闘はますます激化し、真人は“魂の形”を自在に変えながら虎杖を追い詰めようとする。しかし虎杖は、七海や多くの犠牲者の記憶を背負い、痛みを受け止めながらも絶対に折れない強い意志で立ち向かう。戦いの最中、虎杖の動きはさらに鋭さを増し、真人もまた「虎杖悠仁こそ自分を完成させる存在」と確信していく。渋谷の暗闇で、両者の運命は逃げ場のない衝突へと深く踏み込んでいった――。